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as pesquisas foram realizadas utilizando os bancos de dados PubMed&#44; Cochrane Central Register of Controlled Trials&#44; Cochrane Database of Systematic Reviews&#44; Ovid Medline&#44; ACP Journal Club e Database of Abstracts of Review of Effectiveness desde suas datas de in&#237;cio at&#233; agosto de 2019&#46; Os termos de busca utilizados foram&#58; &#8220;pemphigus foliaceus&#8221;&#44; &#8220;pemphigus vulgaris&#8221;&#44; ou &#8220;pemphigus&#8221; em conjunto com &#8220;systemic lupus erythematosus&#8221;&#44; &#8220;lupus&#8221; ou &#8220;SLE&#8221;&#46; Os estudos inclu&#237;dos compararam casos de LES em pacientes com p&#234;nfigo <span class="elsevierStyleItalic">versus</span> controles&#46; Os casos de p&#234;nfigo inclu&#237;ram seus subtipos &#40;p&#234;nfigo vulgar&#44; p&#234;nfigo vegetante&#44; p&#234;nfigo foli&#225;ceo&#44; p&#234;nfigo eritematoso e p&#234;nfigo induzido por f&#225;rmacos&#41;&#46; Os estudos foram exclu&#237;dos se o diagn&#243;stico cl&#237;nico n&#227;o tivesse sido confirmado por imunofluoresc&#234;ncia direta ou indireta ou ensaio de imunoabsor&#231;&#227;o enzim&#225;tica&#46; Relatos de casos&#44; revis&#245;es e estudos sem controles tamb&#233;m foram exclu&#237;dos&#46; O <span class="elsevierStyleItalic">odds ratio</span> &#40;OR&#41; foi calculado utilizando o modelo de efeitos aleat&#243;rios considerando a heterogeneidade do estudo de base avaliada com a estat&#237;stica I&#46; Como estat&#237;stica complementar&#44; um n&#250;mero necess&#225;rio para tratar &#40;NNT&#41; foi calculado utilizando o OR e a taxa de preval&#234;ncia de LES na Am&#233;rica do Norte &#40;241&#47;100&#46;000 pessoas&#44; 0&#44;241&#37;&#41; como substituto para a taxa de evento esperada do paciente &#40;PEER&#44; do ingl&#234;s <span class="elsevierStyleItalic">patient expected event rate</span>&#41;&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a> Review Manager Vers&#227;o 5&#46;3 &#40;Cochrane Collaboration&#44; Oxford&#44; Reino Unido&#41; foi o <span class="elsevierStyleItalic">software</span> estat&#237;stico utilizado&#46;</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Foram identificadas 661 refer&#234;ncias e&#44; ap&#243;s a exclus&#227;o de ocorr&#234;ncias duplicadas ou irrelevantes&#44; quatro estudos foram inclu&#237;dos &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabela 1</a>&#41;&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">2&#8208;5</span></a> Uma associa&#231;&#227;o estatisticamente significativa entre p&#234;nfigo e LES foi observada &#40;OR<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61; 2&#44;16&#44; IC95&#37;&#58; 1&#44;09&#8208;4&#44;25&#44; p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61; 0&#44;03&#41;&#44; com heterogeneidade &#40;I<span class="elsevierStyleSup">2</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61; 50&#37;&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46; O NNT foi calculado em 405&#44; utilizando as taxas de preval&#234;ncia de LES na Am&#233;rica do Norte como substituto para PEER e o OR de 2&#44;16&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a></p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Uma di&#225;tese autoimune descreve a associa&#231;&#227;o de condi&#231;&#245;es autoimunes&#46; Embora a literatura que descreve a coexist&#234;ncia de p&#234;nfigo e LES seja limitada&#44; o p&#234;nfigo eritematoso &#40;tamb&#233;m conhecido como s&#237;ndrome de Senear&#8208;Usher&#41;&#44; uma s&#237;ndrome de superposi&#231;&#227;o entre o p&#234;nfigo vulgar e o LES&#44; foi descrito em 1926&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a> Isso pode indicar uma associa&#231;&#227;o fisiopatol&#243;gica subjacente entre as duas condi&#231;&#245;es&#46; Estudos sorol&#243;gicos demonstram que um ter&#231;o dos casos de p&#234;nfigo vulgar apresenta positividade para anticorpos antinucleares com padr&#227;o homog&#234;neo&#44; que est&#225; associado ao LES ativo&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a> Al&#233;m disso&#44; um estudo recente de associa&#231;&#227;o do genoma completo &#40;GWAS&#44; do ingl&#234;s <span class="elsevierStyleItalic">genome&#8208;wide association study</span>&#41; identificou novas vias de c&#233;lulas T&#8208;CD4<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span> entre o p&#234;nfigo e o LES&#44; e caracterizou IRF8 e STAT1 como genes regulat&#243;rios principais&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> Tanto o p&#234;nfigo quanto o LES apresentam diversos anticorpos&#46; Um mecanismo proposto entre essas condi&#231;&#245;es autoimunes &#233; o fen&#244;meno <span class="elsevierStyleItalic">epitope-spreading</span>&#44; em que a resposta autoinflamat&#243;ria inicial exp&#245;e novos ant&#237;genos&#44; alimentando a rea&#231;&#227;o autoimune subsequente&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a></p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">As limita&#231;&#245;es de nosso estudo incluem a falta de dados relativos a subtipos imunopatol&#243;gicos&#44; caracter&#237;sticas cl&#237;nicas&#44; gravidade da doen&#231;a&#44; cronologia dos diagn&#243;sticos &#40;ou seja&#44; qual diagn&#243;stico precedeu o outro&#41;&#44; informa&#231;&#245;es relacionadas ao tratamento e um valor verdadeiro de PEER para obter um NNT mais preciso&#46; Al&#233;m disso&#44; diferentes tipos de estudo&#44; tamanhos de coorte e dados demogr&#225;ficos dos pacientes podem influenciar as estat&#237;sticas&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Encontramos uma associa&#231;&#227;o entre p&#234;nfigo e LES&#44; embora de ocorr&#234;ncia cl&#237;nica incomum&#46; No entanto&#44; os m&#233;dicos que cuidam de pacientes com p&#234;nfigo devem estar cientes dessa poss&#237;vel associa&#231;&#227;o&#46; Mais pesquisas s&#227;o necess&#225;rias para elucidar a base molecular dessa associa&#231;&#227;o&#44; julgar mais especificamente seu significado cl&#237;nico e preval&#234;ncia e&#44; possivelmente&#44; identificar estrat&#233;gias terap&#234;uticas ideais para pacientes com coexist&#234;ncia de ambas as condi&#231;&#245;es&#46;</p><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0005">Suporte financeiro</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nenhum&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0010">Contribui&#231;&#245;es dos autores</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Vignesh Ramachandran&#58; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; prepara&#231;&#227;o e reda&#231;&#227;o do manuscrito&#59; coleta&#44; an&#225;lise e interpreta&#231;&#227;o de dados&#59; participa&#231;&#227;o efetiva na orienta&#231;&#227;o da pesquisa&#59; revis&#227;o cr&#237;tica da literatura&#59; revis&#227;o cr&#237;tica do manuscrito&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Kevin Phan&#58; An&#225;lise estat&#237;stica&#59; aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; coleta&#44; an&#225;lise e interpreta&#231;&#227;o de dados&#59; participa&#231;&#227;o efetiva na orienta&#231;&#227;o da pesquisa&#59; revis&#227;o cr&#237;tica da literatura&#59; revis&#227;o cr&#237;tica do manuscrito&#46;</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Saxon D&#46; Smith&#58; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; 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                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Autor&#44; Peri&#243;dico&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Chiu&#44; Eur J Dermatol&#46; 2017&#59;27&#40;4&#41;&#58;375&#8208;81&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Comorbid autoimmune diseases in patients with pemphigus&#58; a nationwide case&#8208;control study in Taiwan&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Caso&#8208;controle&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Hsu&#44; Br J Dermatol&#46; 2016&#59; 174&#40;6&#41;&#58;1290&#8208;8&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Comorbidities and inpatient mortality for pemphigus in the U&#46;S&#46;A&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">EUA&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Association between pemphigus and psoriasis&#58; A population&#8208;based large&#8208;scale study&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Israel&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Identification of a new disease cluster of pemphigus vulgaris with autoimmune thyroid disease&#44; rheumatoid arthritis&#44; and type&#160;I diabetes&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Estat&#237;sticas gerais da popula&#231;&#227;o &#40;Center for Disease Control and Prevention&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Vol. 96. Núm. 2.
Páginas 243-245 (1 março 2021)
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Associação entre pênfigo e lúpus eritematoso sistêmico: revisão sistemática e metanálise
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Vignesh Ramachandrana,
Autor para correspondência
vig.ramachandran@gmail.com

Autor para correspondência.
, Kevin Phanb,c, Saxon D. Smithd
a Departamento de Dermatologia, Baylor College of Medicine, Houston, Texas, Estados Unidos
b Departamento de Dermatologia, Liverpool Hospital, Sydney, Austrália
c University of New South Wales, Sydney, Austrália
d Departamento de Dermatologia, The Dermatology & Skin Cancer Centre, Sydney, Austrália
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Tabela 1. Características dos estudos que avaliaram a associação entre pênfigo e lúpus eritematoso sistêmico
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Prezado Editor,

O pênfigo define um grupo de doenças autoimunes mediadas por IgG que têm como alvo o epitélio escamoso da pele e da mucosa oral, manifestando‐se como bolhas e erosões intraepidérmicas que podem ser gravemente debilitantes. A etiologia autoimune e a cronicidade dos distúrbios do pênfigo estimularam a investigação de sua associação com outras doenças autoimunes. Alguns estudos observam a coexistência de pênfigo e lúpus eritematoso sistêmico (LES). Desconhece‐se a existência ou não de uma verdadeira associação entre essas doenças. Aqui, realizamos uma revisão sistemática e metanálise para avaliar a associação entre pênfigo e LES.

De acordo com as diretrizes PRISMA, as pesquisas foram realizadas utilizando os bancos de dados PubMed, Cochrane Central Register of Controlled Trials, Cochrane Database of Systematic Reviews, Ovid Medline, ACP Journal Club e Database of Abstracts of Review of Effectiveness desde suas datas de início até agosto de 2019. Os termos de busca utilizados foram: “pemphigus foliaceus”, “pemphigus vulgaris”, ou “pemphigus” em conjunto com “systemic lupus erythematosus”, “lupus” ou “SLE”. Os estudos incluídos compararam casos de LES em pacientes com pênfigo versus controles. Os casos de pênfigo incluíram seus subtipos (pênfigo vulgar, pênfigo vegetante, pênfigo foliáceo, pênfigo eritematoso e pênfigo induzido por fármacos). Os estudos foram excluídos se o diagnóstico clínico não tivesse sido confirmado por imunofluorescência direta ou indireta ou ensaio de imunoabsorção enzimática. Relatos de casos, revisões e estudos sem controles também foram excluídos. O odds ratio (OR) foi calculado utilizando o modelo de efeitos aleatórios considerando a heterogeneidade do estudo de base avaliada com a estatística I. Como estatística complementar, um número necessário para tratar (NNT) foi calculado utilizando o OR e a taxa de prevalência de LES na América do Norte (241/100.000 pessoas, 0,241%) como substituto para a taxa de evento esperada do paciente (PEER, do inglês patient expected event rate).1 Review Manager Versão 5.3 (Cochrane Collaboration, Oxford, Reino Unido) foi o software estatístico utilizado.

Foram identificadas 661 referências e, após a exclusão de ocorrências duplicadas ou irrelevantes, quatro estudos foram incluídos (tabela 1).2‐5 Uma associação estatisticamente significativa entre pênfigo e LES foi observada (OR= 2,16, IC95%: 1,09‐4,25, p= 0,03), com heterogeneidade (I2= 50%) (fig. 1). O NNT foi calculado em 405, utilizando as taxas de prevalência de LES na América do Norte como substituto para PEER e o OR de 2,16.1

Tabela 1.

Características dos estudos que avaliaram a associação entre pênfigo e lúpus eritematoso sistêmico

Autor, Periódico  Título  Local  Desenho do estudo  Número de casos  Número de controles 
Chiu, Eur J Dermatol. 2017;27(4):375‐81.2  Comorbid autoimmune diseases in patients with pemphigus: a nationwide case‐control study in Taiwan  Taiwan  Caso‐controle  1.998  7.992 
Hsu, Br J Dermatol. 2016; 174(6):1290‐8.3  Comorbidities and inpatient mortality for pemphigus in the U.S.A.  EUA  Transversal  6.406  87.033.305 
Kridin, J Am Acad Dermatol. 2017; 77(6):1174‐5.4  Association between pemphigus and psoriasis: A population‐based large‐scale study  Israel  Transversal e metanálise  1.985  9.874 
Parameswaran, Br J Dermatol. 2015; 172(3):729‐38.5  Identification of a new disease cluster of pemphigus vulgaris with autoimmune thyroid disease, rheumatoid arthritis, and type I diabetes  Global (primariamente EUA)  Transversal e metanálise  230  Estatísticas gerais da população (Center for Disease Control and Prevention) 
Figura 1.

Gráfico em floresta (do inglês, forest plot) representando a associação entre pênfigo e lúpus eritematoso sistêmico (p= 0,03).

(0.21MB).

Uma diátese autoimune descreve a associação de condições autoimunes. Embora a literatura que descreve a coexistência de pênfigo e LES seja limitada, o pênfigo eritematoso (também conhecido como síndrome de Senear‐Usher), uma síndrome de superposição entre o pênfigo vulgar e o LES, foi descrito em 1926.6 Isso pode indicar uma associação fisiopatológica subjacente entre as duas condições. Estudos sorológicos demonstram que um terço dos casos de pênfigo vulgar apresenta positividade para anticorpos antinucleares com padrão homogêneo, que está associado ao LES ativo.7 Além disso, um estudo recente de associação do genoma completo (GWAS, do inglês genome‐wide association study) identificou novas vias de células T‐CD4+ entre o pênfigo e o LES, e caracterizou IRF8 e STAT1 como genes regulatórios principais.8 Tanto o pênfigo quanto o LES apresentam diversos anticorpos. Um mecanismo proposto entre essas condições autoimunes é o fenômeno epitope-spreading, em que a resposta autoinflamatória inicial expõe novos antígenos, alimentando a reação autoimune subsequente.9

As limitações de nosso estudo incluem a falta de dados relativos a subtipos imunopatológicos, características clínicas, gravidade da doença, cronologia dos diagnósticos (ou seja, qual diagnóstico precedeu o outro), informações relacionadas ao tratamento e um valor verdadeiro de PEER para obter um NNT mais preciso. Além disso, diferentes tipos de estudo, tamanhos de coorte e dados demográficos dos pacientes podem influenciar as estatísticas.

Encontramos uma associação entre pênfigo e LES, embora de ocorrência clínica incomum. No entanto, os médicos que cuidam de pacientes com pênfigo devem estar cientes dessa possível associação. Mais pesquisas são necessárias para elucidar a base molecular dessa associação, julgar mais especificamente seu significado clínico e prevalência e, possivelmente, identificar estratégias terapêuticas ideais para pacientes com coexistência de ambas as condições.

Suporte financeiro

Nenhum.

Contribuições dos autores

Vignesh Ramachandran: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; preparação e redação do manuscrito; coleta, análise e interpretação de dados; participação efetiva na orientação da pesquisa; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Kevin Phan: Análise estatística; aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; coleta, análise e interpretação de dados; participação efetiva na orientação da pesquisa; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Saxon D. Smith: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; preparação e redação do manuscrito; participação efetiva na orientação da pesquisa; revisão crítica do manuscrito.

Conflito de interesses

Nenhum.

Referências
[1]
F. Rees, M. Doherty, M.J. Grainge, P. Lanyon, W. Zhang.
The worldwide incidence and prevalence of systemic lupus erythematosus: a systematic review of epidemiological studies.
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Y.W. Chiu, Y.D. Chen, T.C. Hua, C.H. Wu, H.N. Liu, Y.T. Chang.
Comorbid autoimmune diseases in patients with pemphigus: a nationwide case‐control study in Taiwan.
Eur J Dermatol., 27 (2017), pp. 375-381
[3]
D.Y. Hsu, J. Brieva, A.A. Sinha, S.M. Langan, J.I. Silverberg.
Comorbidities and inpatient mortality for pemphigus in the U.S.A.
Br J Dermatol., 174 (2016), pp. 1290-1298
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K. Kridin, S. Zelber-Sagi, D. Comaneshter, A.D. Cohen.
Association between pemphigus and psoriasis: A population‐based large‐scale study.
J Am Acad Dermatol., 77 (2017), pp. 1174-1175
[5]
A. Parameswaran, K. Attwood, R. Sato, K. Seiffert-Sinha, A.A. Sinha.
Identification of a new disease cluster of pemphigus vulgaris with autoimmune thyroid disease, rheumatoid arthritis and type I diabetes.
Br J Dermatol., 172 (2015), pp. 729-738
[6]
F.E. Senear, B. Usher.
An unusual type of pemphigus combining features of lupus erythematosus.
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[7]
N. Ghandi, K. Kamyab, S.N.G. Attar, M. Ghiasi, M. Daneshpazhooh, M. Karbakhsh, et al.
Antinuclear antibody in patients with pemphigus vulgaris: a case‐control study.
Br J Dermatol., 167 (2012), pp. 107
[8]
T. Sezin, A. Vorobyev, C.D. Sadik, D. Zillikens, Y. Gupta, R.J. Ludwig.
Gene expression analysis reveals novel shared gene signatures and candidate molecular mechanisms between pemphigus and systemic lupus erythematosus in CD4(+) T cells.
Front Immunol., 8 (2018), pp. 1992
[9]
C.L. Vanderlugt, S.D. Miller.
Epitope spreading in immune‐mediated diseases: implications for immunotherapy.
Nat Rev Immunol., 2 (2002), pp. 85-95

Como citar este artigo: Ramachandran V, Phan K, Smith SD. Association between pemphigus and systemic lupus erythematosus: a systematic review and meta‐analysis. An Bras Dermatol. 2021;96:243–5.

Trabalho realizado no Departamento de Dermatologia, Liverpool Hospital, Sydney, Australia e na University of New South Wales, Sydney, Australia.

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