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por outro lado&#44; tamb&#233;m parece infectar a pele cronicamente sem manifesta&#231;&#227;o cl&#237;nica&#44; mas tem sido associado a dermatoses pruriginosas e discerat&#243;ticas&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a> Embora essas associa&#231;&#245;es sejam estabelecidas&#44; ambos os v&#237;rus foram encontrados em diferentes les&#245;es&#44; notadamente em c&#226;ncer de pele n&#227;o melanoma &#40;CPNM&#41;&#44; bem como em pele saud&#225;vel&#44; e parecem constituir parte da flora da pele em adultos saud&#225;veis&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a></p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O MCPyV foi investigado em rela&#231;&#227;o ao envolvimento no processo multifatorial de outros CPNM al&#233;m do CCM&#44; seja pela persist&#234;ncia do v&#237;rus na les&#227;o ou como contribuinte inicial para a oncog&#234;nese&#46; Em rela&#231;&#227;o ao HPyV6&#44; as mesmas quest&#245;es podem ser apresentadas em decorr&#234;ncia de seu tropismo epitelial e express&#227;o de prote&#237;nas potencialmente oncog&#234;nicas &#40;ant&#237;genos T&#41;&#46; Dado o tropismo observado de MCPyV e HPyV6 para c&#233;lulas epiteliais&#44; a natureza multifatorial da tumorig&#234;nese e a conhecida associa&#231;&#227;o com doen&#231;as cut&#226;neas correlacionadas&#44; objetivou&#8208;se investigar o DNA desses poliomav&#237;rus humanos com o intuito de elucidar seu poss&#237;vel envolvimento em processos neopl&#225;sicos&#46;</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Expandindo um relato anterior&#44; no qual o grupo dos autores observou a presen&#231;a de MCPyV no CBC por meio de abordagem qualitativa&#44; com 25&#44;7&#37; de positividade viral&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a> aqui objetivou&#8208;se avaliar e quantificar sua presen&#231;a em v&#225;rias les&#245;es cut&#226;neas malignas e n&#227;o malignas em um popula&#231;&#227;o brasileira&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">M&#233;todo</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Foram coletadas 181 amostras congeladas de les&#227;o&#44; pele perilesional e pele normal provenientes de 87 pacientes atendidos no Hospital Universit&#225;rio Ant&#244;nio Pedro &#40;HUAP&#8208;UFF&#41;&#44; entre setembro de 2017 e dezembro de 2018&#46; Dados sobre idade&#44; sexo&#44; estado imunol&#243;gico&#44; etnia e localiza&#231;&#227;o do tumor foram coletados durante a entrevista com o m&#233;dico examinador&#46; A etnia&#44; classificada como &#8216;branca&#8217; ou &#8216;n&#227;o branca&#8217;&#44; foi definida pelo dermatologista de acordo com o fototipo do paciente&#44; enquanto a localiza&#231;&#227;o do tumor foi usada para inferir a exposi&#231;&#227;o solar &#40;alta&#44; moderada ou baixa&#41;&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0100"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a> O diagn&#243;stico histopatol&#243;gico de todas as les&#245;es foi realizado pelo Departamento de Patologia do HUAP&#8208;UFF&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Em rela&#231;&#227;o &#224; amostragem&#44; as bi&#243;psias das les&#245;es consistiram em bi&#243;psias por <span class="elsevierStyleItalic">shaving</span> das les&#245;es&#44; bi&#243;psias da pele perilesional removida pela equipe cir&#250;rgica para garantir a remo&#231;&#227;o completa do tumor&#44; posteriormente confirmada como &#8220;livre de les&#227;o&#8221; por histopatologia&#44; e amostras de pele normal foram obtidas no procedimento para fechar a incis&#227;o cir&#250;rgica&#46; Todas as amostras foram fragmentadas e digeridas com proteinase K &#40;Promega&#174; &#8211; Madison&#44; EUA&#41;&#44; e o DNA foi extra&#237;do utilizando&#8208;se kit comercial de acordo com as instru&#231;&#245;es do fabricante &#40;RTP&#174; DNA&#47;RNA Kit &#8211; Molecular Stratec Biomedical &#8211; Berlim&#44; Alemanha&#41;&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O DNA de MCPyV e HPyV6 foi quantificado por ensaios TaqMan&#174; qPCR com base em protocolos descritos anteriormente&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">6&#44;7</span></a> O gene beta&#8208;globina tamb&#233;m foi amplificado via qPCR para inferir a porcentagem de c&#233;lulas infectadas &#40;DNAviralgenebeta&#8722;globina&#47;2&#41;&#46; A an&#225;lise estat&#237;stica foi realizada com o <span class="elsevierStyleItalic">software</span> SPSS v&#46; 20 &#40;SPSS Inc&#46; &#8211; Chicago&#44; IL&#44; Estados Unidos&#41;&#46; O consentimento informado por escrito foi obtido de todos os indiv&#237;duos que concordaram em participar&#46; Este estudo foi aprovado pelo Comit&#234; de &#201;tica da Universidade&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Resultados</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">As caracter&#237;sticas demogr&#225;ficas e cl&#237;nicas dos 87 pacientes com CPNM est&#227;o resumidas na <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabela 1</a>&#46; No geral&#44; a maioria foi classificada como sendo de etnia branca &#40;80&#44;5&#37;&#41;&#44; do sexo feminino &#40;55&#44;2&#37;&#41;&#44; acima de 65 anos &#40;58&#44;1&#37;&#41; e teve o CPNM diagnosticado em &#225;reas com alta exposi&#231;&#227;o ao sol &#40;70&#44;2&#37;&#41;&#59; o carcinoma basocelular &#40;CBC&#41; foi o tipo histopatol&#243;gico mais frequente &#40;60&#44;9&#37;&#41;&#46; As frequ&#234;ncias virais de acordo com idade&#44; sexo e etnia n&#227;o foram significativas&#46; Outras les&#245;es encontradas&#44; classificadas como pr&#233;&#8208;malignas&#44; inclu&#237;ram elastose solar&#44; ceratoacantoma&#44; doen&#231;a de Bowen e hidradenite&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A detec&#231;&#227;o de MCPyV foi elevada no total de bi&#243;psias estudadas &#40;40&#44;2&#37;&#41; em compara&#231;&#227;o com HPyV6 &#40;9&#44;6&#37;&#41;&#46; Embora a detec&#231;&#227;o tenha sido estatisticamente semelhante por tipo de les&#227;o &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0010">tabela 2</a>&#41;&#44; o MCPyV foi mais frequente em amostras neopl&#225;sicas e pr&#233;&#8208;malignas em conjunto do que em amostras n&#227;o malignas &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;047&#41;&#46; As cargas de MCPyV e porcentagem de c&#233;lulas infectadas n&#227;o foram associadas ao tipo de les&#227;o&#44; tipo de amostra e exposi&#231;&#227;o solar&#46; Curiosamente&#44; a porcentagem de c&#233;lulas infectadas com HPyV6 foi maior &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;012&#41; em amostras de &#225;reas com baixa exposi&#231;&#227;o solar e pele normal&#44; embora a amostragem baixa exija cautela&#46; As cargas de MCPyV foram maiores no subtipo CEC do que no CBC &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;016&#41;&#44; mas n&#227;o em porcentagem de c&#233;lulas infectadas &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;721&#59; dados n&#227;o mostrados&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0010"></elsevierMultimedia><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A concord&#226;ncia da detec&#231;&#227;o de MCPyV entre les&#227;o e pele perilesional foi razo&#225;vel &#40;kappa<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;301&#41;&#44; indicando dissemina&#231;&#227;o viral modesta ao redor da les&#227;o &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0015">tabela 3</a>&#41;&#46; A baixa taxa de detec&#231;&#227;o de HPyV6 tornou esta an&#225;lise inconclusiva&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0015"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0055">Discuss&#227;o</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O presente estudo mostrou que a detec&#231;&#227;o de MCPyV &#233; significativamente maior em amostras neopl&#225;sicas e pr&#233;&#8208;malignas combinadas&#44; embora a carga viral n&#227;o tenha seguido o mesmo padr&#227;o&#46; &#201; poss&#237;vel que a resposta inflamat&#243;ria e&#47;ou processos de transforma&#231;&#227;o no tecido lesado criem condi&#231;&#227;o mais permissiva para a replica&#231;&#227;o de baixo n&#237;vel de MCPyV&#44; ou a infec&#231;&#227;o por MCPyV promova estado permissivo que possibilita o desenvolvimento de les&#227;o tecidual&#47;transforma&#231;&#227;o celular&#46; Essas hip&#243;teses foram feitas principalmente para o desenvolvimento de CCM positivo para MCPyV&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">8&#44;9</span></a> Um dos pilares do CCM positivo para MCPyV &#233; a integra&#231;&#227;o clonal do DNA viral antes ou nos est&#225;gios iniciais da prolifera&#231;&#227;o de c&#233;lulas tumorais&#44; o que se traduz em alta porcentagem de c&#233;lulas infectadas&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">1&#44;9</span></a> Isso n&#227;o foi observado no presente estudo&#44; apoiando o entendimento de que a integra&#231;&#227;o clonal de MCPyV &#233; relevante para o desenvolvimento do CCM&#44; mas n&#227;o para outros tipos de CPNM ou condi&#231;&#245;es pr&#233;&#8208;malignas&#46;</p><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Este &#233; o primeiro estudo a detectar HPyV6 em amostras de pele saud&#225;vel em uma popula&#231;&#227;o brasileira&#44; com relato anterior mostrando apenas uma amostra com DNA de HPyV6 detect&#225;vel em uma les&#227;o de sarcoma de Kaposi &#40;SK&#41;&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> Relatos de outros grupos populacionais mostram positividade mais alta &#40;14&#37; a 27&#44;6&#37;&#41; de HPyV6 em amostras de pele saud&#225;veis de indiv&#237;duos imunocompetentes&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">3&#44;11</span></a> Em conjunto&#44; esses resultados podem sugerir uma infec&#231;&#227;o geral menor em indiv&#237;duos brasileiros&#44; mas a certeza exigiria uma an&#225;lise populacional maior&#46; Al&#233;m disso&#44; o HPyV6 foi encontrado em 42&#44;3&#37; dos ceratoacantomas &#40;CA&#41;&#44; bem como com alta carga em uma &#250;nica les&#227;o de CA de um paciente com melanoma&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">12&#44;13</span></a> Neste estudo&#44; entretanto&#44; a presen&#231;a de HPyV6 n&#227;o foi detectada em amostras de CA&#44; mas isso pode ser devido ao pequeno tamanho da amostra &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>3&#41;&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Outro achado digno de nota &#233; que o HPyV6 apresentou maior porcentagem de c&#233;lulas infectadas em amostras de pele saud&#225;vel&#44; bem como em les&#245;es em &#225;reas com baixa exposi&#231;&#227;o solar &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;012&#41;&#46; A carga viral n&#227;o mostrou signific&#226;ncia vari&#225;vel&#46; A presen&#231;a de HPyV6 em todos os tipos de amostras com carga semelhante indica que a infec&#231;&#227;o n&#227;o &#233; afetada positiva ou negativamente por altera&#231;&#245;es teciduais ou processos tumorig&#234;nicos&#46; O contr&#225;rio tamb&#233;m pode ser deduzido&#58; que a infec&#231;&#227;o por HPyV6 parece n&#227;o favorecer nem dificultar tais processos&#44; tornando improv&#225;vel um mecanismo oncog&#234;nico sin&#233;rgico por meio de mera infec&#231;&#227;o&#46;</p><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os presentes achados de cargas virais semelhantes independentemente do tipo de amostra &#40;les&#227;o&#44; pele perilesional e pele normal&#41; indicam que a presen&#231;a viral n&#227;o est&#225; condicionada &#224; presen&#231;a ou aus&#234;ncia de les&#227;o neopl&#225;sica&#46; Isso leva a algumas hip&#243;teses n&#227;o mutuamente exclusivas&#58; i&#41; a dispers&#227;o viral &#233; independente do desenvolvimento da les&#227;o e o v&#237;rus pode estar presente antes do in&#237;cio do desenvolvimento da les&#227;o&#59; ii&#41; o v&#237;rus se dissemina de ou para a les&#227;o de forma vari&#225;vel&#44; sem participar do processo oncog&#234;nico&#59; iii&#41; a infec&#231;&#227;o viral promove um estado permissivo para transforma&#231;&#227;o celular e&#44; ap&#243;s o in&#237;cio do processo oncog&#234;nico&#44; o v&#237;rus n&#227;o &#233; mais detectado na les&#227;o devido a um mecanismo <span class="elsevierStyleItalic">hit&#8208;and&#8208;run</span>&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a> Considerando este &#250;ltimo&#44; as prote&#237;nas do ant&#237;geno T dos poliomav&#237;rus humanos&#44; que s&#227;o conhecidas por possu&#237;rem propriedades oncog&#234;nicas&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a> poderiam induzir a transforma&#231;&#227;o maligna sem a necessidade de persist&#234;ncia viral&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0060">Conclus&#227;o</span><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os achados de maior porcentagem de c&#233;lulas infectadas por HPyV6 na pele normal e MCPyV sendo mais frequente no grupo neopl&#225;sico e pr&#233;&#8208;maligno s&#227;o intrigantes&#46; No geral&#44; esses resultados aumentam o conhecimento sobre infec&#231;&#245;es por HPyV em diferentes CPNM&#44; embora uma amostra maior possa gerar novas correla&#231;&#245;es&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0065">Suporte financeiro</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Este estudo foi financiado pelo FUNADERM &#40;Fundo de Apoio &#224; Dermatologia&#41;&#46; Este estudo tamb&#233;m foi parcialmente financiado pela FAPERJ &#40;Funda&#231;&#227;o de Pesquisa do Rio de Janeiro&#41; e Coordena&#231;&#227;o de Aperfei&#231;oamento de Pessoal de N&#237;vel Superior &#40;CAPES&#41; &#8211; C&#243;digo Financeiro 001&#46; Varella RB&#46; Recebeu suporte financeiro parcial do Conselho Nacional de Desenvolvimento Cient&#237;fico e Tecnol&#243;gico &#8211; CNPq&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Contribui&#231;&#227;o dos autores</span><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Marianna Venceslau&#58; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; elabora&#231;&#227;o e reda&#231;&#227;o do manuscrito&#59; obten&#231;&#227;o&#44; an&#225;lise e interpreta&#231;&#227;o dos dados&#59; revis&#227;o cr&#237;tica da literatura&#59; revis&#227;o cr&#237;tica do manuscrito&#46;</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Gabriella Costa&#58; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; obten&#231;&#227;o&#44; an&#225;lise e interpreta&#231;&#227;o dos dados&#59; revis&#227;o cr&#237;tica da literatura&#59; revis&#227;o cr&#237;tica do manuscrito&#46;</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Maria Angelica Guimar&#227;es&#58; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; obten&#231;&#227;o&#44; an&#225;lise e interpreta&#231;&#227;o dos dados&#59; participa&#231;&#227;o efetiva na orienta&#231;&#227;o da pesquisa&#59; revis&#227;o cr&#237;tica da literatura&#59; revis&#227;o cr&#237;tica do manuscrito&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Rafael Varella&#58; An&#225;lise estat&#237;stica&#59; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; participa&#231;&#227;o efetiva na orienta&#231;&#227;o da pesquisa&#59; participa&#231;&#227;o intelectual em conduta proped&#234;utica e&#47;ou terap&#234;utica de casos estudados&#59; revis&#227;o cr&#237;tica da literatura&#59; revis&#227;o cr&#237;tica do manuscrito&#46;</p><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Flavio Luz&#58; Aprova&#231;&#227;o da vers&#227;o final do manuscrito&#59; concep&#231;&#227;o e planejamento do estudo&#59; obten&#231;&#227;o&#44; an&#225;lise e interpreta&#231;&#227;o dos dados&#59; participa&#231;&#227;o efetiva na orienta&#231;&#227;o da pesquisa&#59; participa&#231;&#227;o intelectual em conduta proped&#234;utica e&#47;ou terap&#234;utica de casos estudados&#59; 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                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " colspan="2" align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Etnia</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Branca&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">70 &#40;80&#44;5&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>N&#227;o&#8208;branca&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">17 &#40;19&#44;5&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Idade &#40;anos&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">67 &#40;17&#8211;91&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0005"><span class="elsevierStyleSup">a</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " colspan="2" align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleVsp" style="height:0.5px"></span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " colspan="2" align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Exposi&#231;&#227;o solar da les&#227;o</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Alta&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">127 &#40;70&#44;2&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Moderada&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">30 &#40;16&#44;6&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Baixa&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">24 &#40;13&#44;3&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " colspan="2" align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleVsp" style="height:0.5px"></span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " colspan="2" align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Les&#227;o cut&#226;nea &#40;n</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">&#61;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">139&#41;</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>CBC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">104 &#40;76&#44;5&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>CEC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">11 &#40;8&#44;1&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Pr&#233;&#8208;maligna&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">21 &#40;15&#44;4&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></tbody></table>
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                  \t\t\t\t" scope="col">Variable&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " colspan="3" align="center" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">MCPyV</th><th class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " colspan="3" align="center" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">HPyV6</th></tr><tr title="table-row"><th class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Detec&#231;&#227;o &#40;&#37;&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Carga viral&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">&#37; c&#233;lulas infectadas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Detec&#231;&#227;o &#40;&#37;&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Carga viral&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
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                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">&#37; c&#233;lulas infectadas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Tipo de les&#227;o</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Neopl&#225;sica&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">16<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0010"><span class="elsevierStyleSup">a</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">3&#44;73 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t">3&#44;89 E&#8208;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;5&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;97 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;49 E&#8208;04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Pr&#233;&#8208;maligna&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;5 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;65 E&#8208;03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>N&#227;o maligna&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">20&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;74 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;21 E&#8208;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">5&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;91 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;32 E&#8208;01&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " colspan="7" align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleVsp" style="height:0.5px"></span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " colspan="7" align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Exposi&#231;&#227;o solar da les&#227;o</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Alta&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">32&#44;5&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">3&#44;24 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t">4&#44;88 E&#8208;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">7&#44;3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;00 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;6 E&#8208;04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Moderada&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;40 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t">4&#44;82 E&#8208;03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">5&#44;23 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;95 E&#8208;08&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Baixa&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">3&#44;6&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;99 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;24 E&#8208;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;59 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleBold">8&#44;11 E&#8208;011</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0015"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleVsp" style="height:0.5px"></span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " colspan="7" align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Tipo de amostra</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Les&#227;o&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">18&#44;3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1&#44;58 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">4&#44;82 E&#8208;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">5&#44;8&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;10 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;5 E&#8208;04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">11&#44;2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">3&#44;73 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">5&#44;54 E&#8208;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">4&#44;72 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">3&#44;9 E&#8208;04&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">10&#44;7&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">6&#44;23 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">3&#44;71 E&#8208;03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;72 E<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>03&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleBold">8&#44;00 E&#8208;01</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0015"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Pele perilesional</th><th class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" scope="col">&#205;ndice Kappa &#40;IC95&#37;&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t\t\t</th></tr><tr title="table-row"><th class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\t\t</th><th class="td" title="\n
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Vol. 98. Issue 2.
Pages 198-201 (1 March 2023)
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Vol. 98. Issue 2.
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Artigo original
Open Access
Quantificação dos poliomavírus humanos MCPyV e HPyV6 em lesões cutâneas malignas e não malignas
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Marianna T. Venceslaua,
Corresponding author
venceslaumarianna@gmail.com

Autor para correspondência.
, Gabriella R.M. da Costaa, Maria Angelica A.M. Guimarãesa, Rafael B. Varellab, Flavio B. Luzc
a Departamento de Medicina Preventiva, Hospital Universitário Clementino Fraga Filho, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
b Departamento de Microbiologia e Parasitologia, Instituto Biomédico, Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil
c Departamento de Medicina Clínica, Setor de Dermatologia, Hospital Universitário Antônio Pedro, Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil
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Resumo
Fundamentos

Poliomavírus humanos, como MCPyV e HPyV6, são frequentemente encontrados como parte da microbiota da pele saudável e têm sido associados ao carcinoma de células de Merkel (CCM) e dermatoses pruriginosas e disceratóticas, respectivamente. Sua presença em outros tipos de afecções da pele varia muito dependendo do tipo de lesão e da população.

Objetivo

Analisar comparativamente a presença de MCPyV e HPyV6 em câncer de pele não melanoma e pele saudável.

Métodos

Foram utilizadas técnicas de qPCR para quantificar esses patógenos em CPNM, doenças pré‐malignas e pele saudável de 87 pacientes.

Resultados

MCPyV foi detectado em mais de 40% das amostras, enquanto HPyV6 em 9,6%. A carga de MCPyV foi maior em carcinomas espinocelulares (CEC) em comparação com carcinomas basocelulares (CBC; p=0,016), e HPyV6 apresentou maior porcentagem de células infectadas em áreas de baixa exposição solar, bem como na pele normal (p=0,012). Concordância razoável (kappa=0,301) foi encontrada entre a detecção de MCPyV nas lesões e sua respectiva pele perilesional, indicando processo aleatório de disseminação local do vírus.

Limitações do estudo

A falta de amostra maior de diferentes tipos de lesões e análises de expressão de proteínas limita os achados de correlação.

Conclusão: Este é o primeiro relato de detecção de HPyV6 na pele saudável de uma população brasileira, mas o papel de ambos os poliomavírus no CPNM ainda não foi demonstrado.

Palavras‐chave:
Carcinogênese
Neoplasias cutâneas
Poliomavírus
Poliomavírus das células de Merkel
Viroses
Full Text
Introdução

Vários vírus foram correlacionados em graus variados com doenças dermatológicas, desde exantemas e erupções cutâneas a câncer de pele. Entre esses vírus, dois poliomavírus merecem destaque, o poliomavírus de células de Merkel (MCPyV, Merkel cell polyomavirus) e o poliomavírus humano 6 (HPyV6, human polyomavirus 6). O primeiro, também conhecido como HPyV5, é o agente causal do carcinoma de células de Merkel (CCM), um câncer de pele não melanoma (CPNM) agressivo, letal e raro encontrado principalmente em indivíduos imunocomprometidos e idosos.1 O HPyV6, por outro lado, também parece infectar a pele cronicamente sem manifestação clínica, mas tem sido associado a dermatoses pruriginosas e disceratóticas.2 Embora essas associações sejam estabelecidas, ambos os vírus foram encontrados em diferentes lesões, notadamente em câncer de pele não melanoma (CPNM), bem como em pele saudável, e parecem constituir parte da flora da pele em adultos saudáveis.3

O MCPyV foi investigado em relação ao envolvimento no processo multifatorial de outros CPNM além do CCM, seja pela persistência do vírus na lesão ou como contribuinte inicial para a oncogênese. Em relação ao HPyV6, as mesmas questões podem ser apresentadas em decorrência de seu tropismo epitelial e expressão de proteínas potencialmente oncogênicas (antígenos T). Dado o tropismo observado de MCPyV e HPyV6 para células epiteliais, a natureza multifatorial da tumorigênese e a conhecida associação com doenças cutâneas correlacionadas, objetivou‐se investigar o DNA desses poliomavírus humanos com o intuito de elucidar seu possível envolvimento em processos neoplásicos.

Expandindo um relato anterior, no qual o grupo dos autores observou a presença de MCPyV no CBC por meio de abordagem qualitativa, com 25,7% de positividade viral,4 aqui objetivou‐se avaliar e quantificar sua presença em várias lesões cutâneas malignas e não malignas em um população brasileira.

Método

Foram coletadas 181 amostras congeladas de lesão, pele perilesional e pele normal provenientes de 87 pacientes atendidos no Hospital Universitário Antônio Pedro (HUAP‐UFF), entre setembro de 2017 e dezembro de 2018. Dados sobre idade, sexo, estado imunológico, etnia e localização do tumor foram coletados durante a entrevista com o médico examinador. A etnia, classificada como ‘branca’ ou ‘não branca’, foi definida pelo dermatologista de acordo com o fototipo do paciente, enquanto a localização do tumor foi usada para inferir a exposição solar (alta, moderada ou baixa).5 O diagnóstico histopatológico de todas as lesões foi realizado pelo Departamento de Patologia do HUAP‐UFF.

Em relação à amostragem, as biópsias das lesões consistiram em biópsias por shaving das lesões, biópsias da pele perilesional removida pela equipe cirúrgica para garantir a remoção completa do tumor, posteriormente confirmada como “livre de lesão” por histopatologia, e amostras de pele normal foram obtidas no procedimento para fechar a incisão cirúrgica. Todas as amostras foram fragmentadas e digeridas com proteinase K (Promega® – Madison, EUA), e o DNA foi extraído utilizando‐se kit comercial de acordo com as instruções do fabricante (RTP® DNA/RNA Kit – Molecular Stratec Biomedical – Berlim, Alemanha).

O DNA de MCPyV e HPyV6 foi quantificado por ensaios TaqMan® qPCR com base em protocolos descritos anteriormente.6,7 O gene beta‐globina também foi amplificado via qPCR para inferir a porcentagem de células infectadas (DNAviralgenebeta−globina/2). A análise estatística foi realizada com o software SPSS v. 20 (SPSS Inc. – Chicago, IL, Estados Unidos). O consentimento informado por escrito foi obtido de todos os indivíduos que concordaram em participar. Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Universidade.

Resultados

As características demográficas e clínicas dos 87 pacientes com CPNM estão resumidas na tabela 1. No geral, a maioria foi classificada como sendo de etnia branca (80,5%), do sexo feminino (55,2%), acima de 65 anos (58,1%) e teve o CPNM diagnosticado em áreas com alta exposição ao sol (70,2%); o carcinoma basocelular (CBC) foi o tipo histopatológico mais frequente (60,9%). As frequências virais de acordo com idade, sexo e etnia não foram significativas. Outras lesões encontradas, classificadas como pré‐malignas, incluíram elastose solar, ceratoacantoma, doença de Bowen e hidradenite.

Tabela 1.

Características dos pacientes (n=87)

Variável  n (%) 
Sexo
Masculino  39 (44,8) 
Feminino  48 (55,2) 
Etnia
Branca  70 (80,5) 
Não‐branca  17 (19,5) 
Idade (anos)  67 (17–91)a 
Exposição solar da lesão
Alta  127 (70,2) 
Moderada  30 (16,6) 
Baixa  24 (13,3) 
Lesão cutânea (n=139)
CBC  104 (76,5) 
CEC  11 (8,1) 
Pré‐maligna  21 (15,4) 
a

Média (variação).

A detecção de MCPyV foi elevada no total de biópsias estudadas (40,2%) em comparação com HPyV6 (9,6%). Embora a detecção tenha sido estatisticamente semelhante por tipo de lesão (tabela 2), o MCPyV foi mais frequente em amostras neoplásicas e pré‐malignas em conjunto do que em amostras não malignas (p=0,047). As cargas de MCPyV e porcentagem de células infectadas não foram associadas ao tipo de lesão, tipo de amostra e exposição solar. Curiosamente, a porcentagem de células infectadas com HPyV6 foi maior (p=0,012) em amostras de áreas com baixa exposição solar e pele normal, embora a amostragem baixa exija cautela. As cargas de MCPyV foram maiores no subtipo CEC do que no CBC (p=0,016), mas não em porcentagem de células infectadas (p=0,721; dados não mostrados).

Tabela 2.

Frequência de detecção, médias de cargas virais e porcentagem de células infectadas por MCPyV e HPyV6 em amostras de CPNM

Variable  MCPyVHPyV6
  Detecção (%)  Carga viral  % células infectadas  Detecção (%)  Carga viral  % células infectadas 
Tipo de lesão
Neoplásica  16a  3,73 E+04  3,89 E‐02  4,5  1,97 E+03  2,49 E‐04 
Pré‐maligna  4,1  2,5 E+04  4,65 E‐03  –  – 
Não maligna  20,1  1,74 E+04  4,21 E‐02  5,1  1,91 E+03  2,32 E‐01 
Exposição solar da lesão
Alta  32,5  3,24 E+04  4,88 E‐02  7,3  2,00 E+03  4,6 E‐04 
Moderada  4,1  1,40 E+04  4,82 E‐03  1,1  5,23 E+03  1,95 E‐08 
Baixa  3,6  2,99 E+03  1,24 E‐02  1,1  2,59 E+03  8,11 E‐011b 
Tipo de amostra
Lesão  18,3  1,58 E+04  4,82 E‐02  5,8  2,10 E+03  2,5 E‐04 
Perilesional  11,2  3,73 E+04  5,54 E‐02  2,9  4,72 E+02  3,9 E‐04 
Pele normal  10,7  6,23 E+03  3,71 E‐03  1,2  2,72 E+03  8,00 E‐01b 

Os resultados estatisticamente significativos (p <0,05) estão em negrito.

a

p=0,047 com lesões neoplásticas e pré‐malignas todas juntas.

b

p=0,012.

A concordância da detecção de MCPyV entre lesão e pele perilesional foi razoável (kappa=0,301), indicando disseminação viral modesta ao redor da lesão (tabela 3). A baixa taxa de detecção de HPyV6 tornou esta análise inconclusiva.

Tabela 3.

Concordância da detecção de MCPyV em lesão de pele e tecido perilesional correlacionado

  Tipo de amostra  Pele perilesionalÍndice Kappa (IC95%) 
  +       
Lesão  +  13  0,301 (0,064 a 0,538) 
    14  26   
Discussão

O presente estudo mostrou que a detecção de MCPyV é significativamente maior em amostras neoplásicas e pré‐malignas combinadas, embora a carga viral não tenha seguido o mesmo padrão. É possível que a resposta inflamatória e/ou processos de transformação no tecido lesado criem condição mais permissiva para a replicação de baixo nível de MCPyV, ou a infecção por MCPyV promova estado permissivo que possibilita o desenvolvimento de lesão tecidual/transformação celular. Essas hipóteses foram feitas principalmente para o desenvolvimento de CCM positivo para MCPyV.8,9 Um dos pilares do CCM positivo para MCPyV é a integração clonal do DNA viral antes ou nos estágios iniciais da proliferação de células tumorais, o que se traduz em alta porcentagem de células infectadas.1,9 Isso não foi observado no presente estudo, apoiando o entendimento de que a integração clonal de MCPyV é relevante para o desenvolvimento do CCM, mas não para outros tipos de CPNM ou condições pré‐malignas.

Este é o primeiro estudo a detectar HPyV6 em amostras de pele saudável em uma população brasileira, com relato anterior mostrando apenas uma amostra com DNA de HPyV6 detectável em uma lesão de sarcoma de Kaposi (SK).10 Relatos de outros grupos populacionais mostram positividade mais alta (14% a 27,6%) de HPyV6 em amostras de pele saudáveis de indivíduos imunocompetentes.3,11 Em conjunto, esses resultados podem sugerir uma infecção geral menor em indivíduos brasileiros, mas a certeza exigiria uma análise populacional maior. Além disso, o HPyV6 foi encontrado em 42,3% dos ceratoacantomas (CA), bem como com alta carga em uma única lesão de CA de um paciente com melanoma.12,13 Neste estudo, entretanto, a presença de HPyV6 não foi detectada em amostras de CA, mas isso pode ser devido ao pequeno tamanho da amostra (n=3).

Outro achado digno de nota é que o HPyV6 apresentou maior porcentagem de células infectadas em amostras de pele saudável, bem como em lesões em áreas com baixa exposição solar (p=0,012). A carga viral não mostrou significância variável. A presença de HPyV6 em todos os tipos de amostras com carga semelhante indica que a infecção não é afetada positiva ou negativamente por alterações teciduais ou processos tumorigênicos. O contrário também pode ser deduzido: que a infecção por HPyV6 parece não favorecer nem dificultar tais processos, tornando improvável um mecanismo oncogênico sinérgico por meio de mera infecção.

Os presentes achados de cargas virais semelhantes independentemente do tipo de amostra (lesão, pele perilesional e pele normal) indicam que a presença viral não está condicionada à presença ou ausência de lesão neoplásica. Isso leva a algumas hipóteses não mutuamente exclusivas: i) a dispersão viral é independente do desenvolvimento da lesão e o vírus pode estar presente antes do início do desenvolvimento da lesão; ii) o vírus se dissemina de ou para a lesão de forma variável, sem participar do processo oncogênico; iii) a infecção viral promove um estado permissivo para transformação celular e, após o início do processo oncogênico, o vírus não é mais detectado na lesão devido a um mecanismo hit‐and‐run.14 Considerando este último, as proteínas do antígeno T dos poliomavírus humanos, que são conhecidas por possuírem propriedades oncogênicas,15 poderiam induzir a transformação maligna sem a necessidade de persistência viral.

Conclusão

Os achados de maior porcentagem de células infectadas por HPyV6 na pele normal e MCPyV sendo mais frequente no grupo neoplásico e pré‐maligno são intrigantes. No geral, esses resultados aumentam o conhecimento sobre infecções por HPyV em diferentes CPNM, embora uma amostra maior possa gerar novas correlações.

Suporte financeiro

Este estudo foi financiado pelo FUNADERM (Fundo de Apoio à Dermatologia). Este estudo também foi parcialmente financiado pela FAPERJ (Fundação de Pesquisa do Rio de Janeiro) e Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) – Código Financeiro 001. Varella RB. Recebeu suporte financeiro parcial do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq.

Contribuição dos autores

Marianna Venceslau: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; elaboração e redação do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Gabriella Costa: Aprovação da versão final do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Maria Angelica Guimarães: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação efetiva na orientação da pesquisa; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Rafael Varella: Análise estatística; Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; participação efetiva na orientação da pesquisa; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Flavio Luz: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação efetiva na orientação da pesquisa; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.

Conflito de interesses

Nenhum.

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Como citar este artigo: Venceslau MT, Costa GRM, Guimarães MAAM, Varella RB, Luz FB. Quantification of human polyomaviruses MCPyV and HPyV6 in malignant and non‐malignant skin lesions. An Bras Dermatol. 2023;98:198–202.

Trabalho realizado no Departamento de Medicina Preventiva, Hospital Universitário Clementino Fraga Filho, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brasil e Departamento de Medicina Clínica, Setor de Dermatologia, Hospital Universitário Antônio Pedro, Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil.

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