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Piedraia hortae: formação de biofilme e sua importância na patogenia da piedra nigra
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sem envolvimento epidérmico.</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A <span class="elsevierStyleItalic">piedra alba</span> é afecção consequente da colonização de algumas espécies do gênero <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporon</span>, como <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporon cutaneum</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporon ovoides</span> e <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporon inkin</span>. Ela ocorre nos pelos da barba, axila e púbis (os cabelos são menos acometidos), variando de branco a castanho‐claro. O gênero <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporon</span> engloba fungos filamentosos que podem formar biofilmes complexos.</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Historicamente, <span class="elsevierStyleItalic">piedra nigra</span> foi descrita por Paulo Horta,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a> o qual discutiu na publicação original a <span class="elsevierStyleItalic">piedra nostras</span> da Europa e a <span class="elsevierStyleItalic">piedra colombica</span> da América do Sul, ambas causadas por fungos não pigmentados, também chamadas de tricomicose nodular ou tricosporia, pois já se cunhara o gênero <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporum</span> (na grafia da época).</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nessa publicação, Horta descreveu os casos de dois estudantes do sexo masculino,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a> jovens, oriundos da Bahia, cujo aspecto clínico era diferente; os nódulos eram escuros (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>A), e as colônias fúngicas eram obtidas a partir desses nódulos. Morfologicamente, o exame do agente mostrava também diferenças, sem as formações de estruturas cocoides leveduriformes descritas com o agente da <span class="elsevierStyleItalic">piedra alba</span>. Além de pigmento, as hifas mostravam dilatações (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>B), clamidósporos, bem como ascósporos (observados dentro de uma estrutura sacular) em vários estágios evolutivos (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>A).</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A <span class="elsevierStyleItalic">piedra nigra</span> é endêmica na América do Sul.<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">5‐7</span></a> Algumas populações indígenas chegam a ter prevalência de 50%; também há casos descritos na Ásia.<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">8,9</span></a><span class="elsevierStyleItalic">Piedra nigra</span> afeta comumente o couro cabeludo.</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Examinamos com microscopia eletrônica de varredura (MEV), com microscópio Jeol, JSM ‐ 6610LV no Centro de Microscopia da Região Sul (CEME‐SUL), da Universidade Federal do Rio Grande, uma colônia de <span class="elsevierStyleItalic">Piedraia hortae</span> obtida da micoteca do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, linhagem 499, com objetivo de descrever sua ultraestrutura.</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Resultados</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A colônia tem o típico aspecto enegrecido (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>A). O exame de microcultura com microscopia óptica evidenciou as hifas com as típicas dilatações (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B). Ascósporos (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>C) também foram visualizados na microscopia óptica, estrutura semelhante ao desenho 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>da <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">figura 1</a>A.</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">No exame a fresco com hidróxido de potássio, chama a atenção que parte das colônias não se dissolvem, formando grumos amarronzados, os quais são difíceis de focar e examinar pela espessura (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B).</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Com a microscopia eletrônica de varredura em pequenos aumentos, foram identificados dois aspectos distintos da colônia: uma área compactada e uma área filamentosa (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig. 3</a>).</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O exame da área filamentosa evidenciou dilatações nas hifas, como vistas na microscopia óptica (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0020">fig. 4</a>). O exame detalhado das hifas demostrou também que elas se encontram aderidas por fina substância reticular (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0025">fig. 5</a>). Um achado recorrente é a aderência entre os filamentos fúngicos, com paralelização dos filamentos (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0030">fig. 6</a>). Em grandes aumentos, o aspecto microfibrilar aderindo as hifas entre si fica bem evidente (<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#fig0035">figs. 7 e 8</a>).</p><elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0025"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0030"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0035"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0040"></elsevierMultimedia><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O exame da área compactada mostra as hifas embebidas na matriz reticular formando biofilme (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0045">fig. 9</a>), ficando a colônia bem aderida. Com grandes aumentos, pode‐se observar que as hifas ficam dentro dessa matriz fibrilar (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0050">fig. 10</a>), que tem o mesmo aspecto da matriz extracelular que adere as hifas entre si na área filamentosa.</p><elsevierMultimedia ident="fig0045"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0050"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Discussão</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Não encontramos relatos de exame ultraestrutural de colônias de <span class="elsevierStyleItalic">P. hortae</span>; apenas relatos dos nódulos da afecção foram encontrados. Nesses relatos, é referida substância extracelular cimentante,<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">10,11</span></a> formadora dos nódulos na haste pilar, juntamente com as hifas e esporos.</p><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nossos achados demonstram que as estruturas fúngicas produzem substância secretada para o meio extracelular, de aspecto microfibrilar, a qual adere as hifas entre si, e em algumas áreas da colônia (talvez mais antigas) provoca grande compactação, embebendo essas estruturas, formando um biofilme. Não encontramos ascósporos, pois essa técnica examina a superfície da amostra, e os ascósporos são encontrados no interior da colônia ou nódulo da piedra.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a></p><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Essa rede fibrilar é o que deve dar resistência e configuração aos nódulos de <span class="elsevierStyleItalic">piedra</span>, tornando possível sua ocorrência no ambiente, em parte hostil, das hastes pilares. É possível também que aja como fator de aderência ao cabelo na disseminação da doença. No exame direto com microscopia óptica, corroborando com essa formação de estruturas resistentes, tem‐se certa dificuldade em dissolver as colônias, que aparecem como grumos acastanhados.</p><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O termo biofilme foi utilizado primeiramente na década de 1970, apesar de observação antiga pelos microbiologistas. É definido como matriz extracelular polimérica com os agentes etiológicos embebidos, tendo função de proteção contra radiação ultravioleta, temperaturas e pH extremos, salinidade e pressão nocivas às bactérias; além disso, podem estar envolvidos na resistência a antibióticos.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a> Os biofilmes podem ser formados por polissacarídeos, proteínas ou gorduras.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a> Com a técnica de análise morfológica utilizada neste estudo, não é possível afirmar a composição da matriz documentada.</p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Fungos também podem produzir biofilmes, já demonstrado em espécies que causam onicomicose, como <span class="elsevierStyleItalic">Trichophyton rubrum</span> e <span class="elsevierStyleItalic">Trichophyton mentagrophytes</span>.<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">13,14</span></a> Em uma publicação, leve aderência entre as hifas foi descrita com MEV de colônias de <span class="elsevierStyleItalic">Trichophyton mentagrophytes</span>, achado bem mais discreto que o aqui relatado de <span class="elsevierStyleItalic">P. hortae</span>.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a></p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Com relação às <span class="elsevierStyleItalic">piedras</span>, a formação de biofilmes já foi descrita em várias espécies de <span class="elsevierStyleItalic">Trichosporon</span>,<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">16,17</span></a> e variação interespécies foi encontrada, podendo‐se classificá‐las em produtoras de biofilmes fracas ou fortes. É possível que cepas com baixa produção de biofilmes não causem <span class="elsevierStyleItalic">piedra alba</span>.</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os achados ultraestruturais da colônia de <span class="elsevierStyleItalic">P. hortae</span> demonstram que a formação de biofilme pela matriz extracelular secretada pelas hifas possa ser importante na patogênese da <span class="elsevierStyleItalic">piedra nigra</span>.</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0055">Suporte financeiro</span><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nenhum.</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0060">Contribuição dos autores</span><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Hiram Larangeira de Almeida Jr.: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; elaboração e redação do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação efetiva na orientação da pesquisa; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Thales Moura de Assis: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; elaboração e redação do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Eduardo Camargo Faria: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; elaboração e redação do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.</p><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Luiz Roberto Kramer Costa: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo, elaboração e redação do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.</p><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Berenice Marques Ibaldo: Aprovação da versão final do manuscrito; concepção e planejamento do estudo; elaboração e redação do manuscrito; obtenção, análise e interpretação dos dados; participação intelectual em conduta propedêutica e/ou terapêutica de casos estudados; revisão crítica da literatura; revisão crítica do manuscrito.</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0065">Conflito de interesses</span><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nenhum.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:10 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "xres2286251" "titulo" => "Resumo" "secciones" => array:5 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "abst0005" "titulo" => "Fundamentos" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "abst0010" "titulo" => "Objetivo" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "abst0015" "titulo" => "Resultados" ] 3 => array:2 [ "identificador" => "abst0020" "titulo" => "Limitações do estudo" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "abst0025" "titulo" => "Conclusões" ] ] ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec1901416" "titulo" => "Palavras‐chave" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Introdução" ] 3 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Resultados" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "sec0015" "titulo" => "Discussão" ] 5 => array:2 [ "identificador" => "sec0020" "titulo" => "Suporte financeiro" ] 6 => array:2 [ "identificador" => "sec0025" "titulo" => "Contribuição dos autores" ] 7 => array:2 [ "identificador" => "sec0030" "titulo" => "Conflito de interesses" ] 8 => array:2 [ "identificador" => "xack785343" "titulo" => "Agradecimentos" ] 9 => array:1 [ "titulo" => "Referências" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2023-11-14" "fechaAceptado" => "2023-12-17" "PalabrasClave" => array:1 [ "pt" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palavras‐chave" "identificador" => "xpalclavsec1901416" "palabras" => array:3 [ 0 => "Biofilmes" 1 => "Microscopia eletrônica" 2 => "<span class="elsevierStyleItalic">Piedraia hortae</span>" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:1 [ "pt" => array:3 [ "titulo" => "Resumo" "resumen" => "<span id="abst0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0010">Fundamentos</span><p id="spar0005" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Pouco se sabe sobre a ultraestrutura da <span class="elsevierStyleItalic">Piedraia hortae</span>.</p></span> <span id="abst0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0015">Objetivo</span><p id="spar0010" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Examinar colônia de <span class="elsevierStyleItalic">P. hortae</span> com microscopia eletrônica de varredura e investigar possíveis contribuições à sua patogenia.</p></span> <span id="abst0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0020">Resultados</span><p id="spar0015" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Em pequeno aumento, identificam‐se dois aspectos distintos na colônia: uma área compactada e outra área filamentosa. O exame da área filamentosa demonstra hifas aderidas por fina substância reticular. Um achado recorrente é a aderência entre os filamentos fúngicos dispostos em paralelo. Em grande aumento, o aspecto microfibrilar aderindo às hifas entre si fica bem evidente. O exame da área compactada mostra hifas embebidas na matriz reticular formando um biofilme; a colônia fica bem aderida. Com grande aumento, pode‐se observar que as hifas ficam dentro dessa matriz fibrilar, que tem o mesmo aspecto da substância filamentosa que adere as hifas entre si.</p></span> <span id="abst0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0025">Limitações do estudo</span><p id="spar0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Apenas uma cepa foi examinada.</p></span> <span id="abst0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Conclusões</span><p id="spar0025" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">A formação de biofilme contendo estruturas fúngicas e substância extracelular reticulada é importante na patogênese de <span class="elsevierStyleItalic">Piedra nigra</span>.</p></span>" "secciones" => array:5 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "abst0005" "titulo" => "Fundamentos" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "abst0010" "titulo" => "Objetivo" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "abst0015" "titulo" => "Resultados" ] 3 => array:2 [ "identificador" => "abst0020" "titulo" => "Limitações do estudo" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "abst0025" "titulo" => "Conclusões" ] ] ] ] "NotaPie" => array:2 [ 0 => array:2 [ "etiqueta" => "☆" "nota" => "<p class="elsevierStyleNotepara" id="npar0005">Como citar este artigo: Almeida Junior HL, Assis TM, Faria EC, Costa LRK, Ibaldo BM. <span class="elsevierStyleItalic">Piedraia hortae</span>: biofilm formation and its importance in the pathogenesis of <span class="elsevierStyleItalic">piedra nigra</span> (black piedra). An Bras Dermatol. 2024;99:863–8.</p>" ] 1 => array:2 [ "etiqueta" => "☆☆" "nota" => "<p class="elsevierStyleNotepara" id="npar0010">Trabalho realizado na Universidade Católica de Pelotas, Pelotas, RS, Brasil.</p>" ] ] "multimedia" => array:10 [ 0 => array:7 [ "identificador" => "fig0005" "etiqueta" => "Figura 1" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr1.jpeg" "Alto" => 1562 "Ancho" => 2925 "Tamanyo" => 637027 ] ] "descripcion" => array:1 [ "pt" => "<p id="spar0030" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Desenhos da publicação original de 1911. (A) Nódulos escuros na haste pilar e a formação de ascósporos (8 a 18). (B) Aspecto microscópico do agente etiológico com hifas, as quais apresentam dilatações (setas).</p>" ] ] 1 => array:7 [ "identificador" => "fig0010" "etiqueta" => "Figura 2" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr2.jpeg" "Alto" => 1085 "Ancho" => 1505 "Tamanyo" => 207758 ] ] "descripcion" => array:1 [ "pt" => "<p id="spar0035" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">(A) Aspecto enegrecido da colônia. (B) Microscopia óptica – hifas com dilatações (setas); no canto superior direito, observa‐se área acastanhada da colônia, que não foi dissolvida. (C) Microscopia óptica ‐ ascósporo inicial (seta).</p>" ] ] 2 => array:7 [ "identificador" => "fig0015" "etiqueta" => "Figura 3" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr3.jpeg" "Alto" => 761 "Ancho" => 1005 "Tamanyo" => 148445 ] ] "descripcion" => array:1 [ "pt" => "<p id="spar0040" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">MEV ‐ pequeno aumento com visão geral da colônia com área filamentosa à direita e área compactada à esquerda (300<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>).</p>" ] ] 3 => array:7 [ "identificador" => "fig0020" "etiqueta" => "Figura 4" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr4.jpeg" "Alto" => 761 "Ancho" => 1005 "Tamanyo" => 85954 ] ] "descripcion" => array:1 [ "pt" => "<p id="spar0045" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">MEV ‐ detalhe de uma dilatação em uma hifa (seta), semelhante às vistas na microscopia óptica (8.000<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>).</p>" ] ] 4 => array:7 [ "identificador" => "fig0025" "etiqueta" => "Figura 5" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr5.jpeg" "Alto" => 761 "Ancho" => 1005 "Tamanyo" => 107603 ] ] "descripcion" => array:1 [ "pt" => "<p id="spar0050" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">MEV ‐ hifas recobertas com matriz extracelular microfibrilar (3.500<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>).</p>" ] ] 5 => array:7 [ "identificador" => "fig0030" "etiqueta" => "Figura 6" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr6.jpeg" "Alto" => 1532 "Ancho" => 1005 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